Происходил из дворянского рода Бестужевых. Получил военное образование, окончил Греческую гимназию при Артиллерийском и инженерном кадетском корпусе (1779), где и преподавал до 1788 года; 20 июня 1784 года был произведён в подпоручики.
В 1789 году во время русско-шведской войны в битве при Сескаре был очень тяжело ранен в голову. Выходили его крепостной слуга Фёдор и девушка-мещанка Прасковья Михайловна, на которой он затем и женился.Продолжив службу, 13 марта 1789 года он поучил чин поручика.
Но последствия тяжёлого ранения вынудили его уйти в отставку: 20 ноября 1797 года майор артиллерии А. Ф. Бестужев был «по прошению уволен к статским делам» в чине коллежского асессора.Бестужев хорошо знал произведения французских просветителей, пропагандировал их вместе с И. П. Пниным на страницах «Санкт-Петербургского журнала» , участвовал в работе Вольного общества любителей словесности, науки и художеств.17 февраля 1800 года А. Ф. Бестужев был назначен бригадиром (правителем) канцелярии Мраморной экспедиции графа А. С. Строганова, затем был конференц-секретарём Академии художеств.
Он был разносторонне образован, что позволяло ему исполнять различные административно-хозяйственные должности: от начальника канцелярии до главного управляющего Екатеринбургской гранильной фабрики; он был участником создания (1804) бронзолитейных мастерских в Петербурге и фабрики холодного оружия.
С 17 февраля 1802 года он уже статский советник.Дом Бестужевых был одним из немногочисленных культурных центров Петербурга конца XVIII в., где происходили встречи писателей, художников, композиторов; здесь бывали М. И. Козловский, В. Л. Боровиковский, И. Е. Хандошкин, Н. Я. Озерецковский, А. И. Корсаков.Защищая идею создания государственной системы образования, обучение и воспитание советовал строить на основе гуманной педагогики, которую разработал Я. А. Коменский. Был противником религиозного воспитания. Свою педагогическую систему он изложил в трактате «О воспитании» , который был напечатан в «Санкт-Петербургском журнале» (1798). По признанию сына Михаила, эту систему отец применял при воспитании своих сыновей.Похоронен на Смоленском кладбище в Петербурге.