В 1920 году поступила в театральную студию под руководством Евг. Вахтангова, став его ученицей, а после его кончины вошла в число тех, кто отстаивал независимость студии от МХТа и в конце концов в 1926 году добился для своей труппы статуса театра. Однако, сложности с руководством в театре Вахтангова на этом не закончились. Несколько лет театр возглавлял художественный совет, но коллективное руководство в театре не может существовать долго. Наметились два основных претендента на должность главного режиссёра: Борис Захава и Рубен Симонов. Оба талантливы, оба ставили интересные спектакли, оба стремились сохранить традиции своего педагога — Евг. Вахтангова. Каждый, как режиссёр, имел свои предпочтения среди актёров. Вера Головина занимала сторону Б. Захавы.
В 1939 было подписано правительственное решение о назначении главным режиссёром театра им. Вахтангова Р. Н. Симонова. Тем не менее, Б. Захава продолжал работать в театре. Отголоски этого раздора продолжались ещё очень долго. Два мастера не всегда могли согласиться друг с другом даже через двадцать лет, в 1958 году.
В результате нового витка этих сложных отношений Вера Головина, как сторонница Б. Захавы, в 1958 году была уволена из театра, попав под сокращение штата.Больше она на театральную сцену не выходила. Снялась в нескольких фильмах в небольших ролях и эпизодах.