Родился 10 декабря 1937 года в Москве. Сын биолога Сергея Васильевича Аверинцева (1875—1957) и Натальи Васильевны Аверинцевой.Окончил кафедру классической филологии филологического факультета МГУ имени М. В. Ломоносова (1961, дипломная работа «Принципы построения биографии у Плутарха» ).
В 1967 году защитил кандидатскую диссертацию по филологии («Плутарх и античная биография: к вопросу о месте классика жанра в истории жанра» ; научный руководитель — С. И. Радциг), в 1979 году — докторскую («Поэтика ранневизантийской литературы» ).После окончания аспирантуры работал научным редактором в издательстве «Мысль» (1964—1966), затем — младшим научным сотрудником в Государственном институте искусствознания (1966—1971).
В 1969—1972 годах читал на историческом факультете МГУ пользовавшийся большой популярностью курс по византийской эстетике. Член редакционной коллегии серии книг «Библиотека античной литературы» , выпущенной издательством «Художественная литература» .
В 1971—1991 годах — старший научный сотрудник ИМЛИ имени М. Горького АН СССР, в 1981—1991 годах заведовал сектором истории античной литературы.
В 1989—1991 годах народный депутат СССР, разрабатывал закон о свободе совести.
В 1989—1994 годах — профессор кафедры истории и теории мировой культуры философского факультета МГУ; в 1992—2004 годах — заведующий отделом христианской культуры Института мировой культуры МГУ.
В 1992—1994 годах — главный научный сотрудник Института высших гуманитарных исследований им. Е. М. Мелетинского РГГУ.Г. С. Кочетков и С. С. АверинцевС 1994 года — профессор Института славистики Венского университета. Был постоянным прихожанином Свято-Николаевского собора в Вене.
В 1998 году присвоено звание почётного профессора Киево-Могилянской академии.Был женат на филологе Наталье Петровне Зембатовой-Аверинцевой (род. 1939).
В 1973 году супруги крестились в Москве, а в мае 1975 года обвенчались в Сионском соборе Тбилиси.
В мае 2003 года в Риме во время конференции «Италия и Петербург» перенёс обширный инфаркт, после которого в течение почти десяти месяцев находился в коме. Незадолго до его кончины епископ Венский Иларион (Алфеев) совершил над ним таинство Елеосвящения.Скончался 21 февраля 2004 года в Вене (Австрия).24 февраля в Венском Свято-Николаевском кафедральном соборе совершена торжественная панихида по С. С. Аверинцеву, которую совершал епископ Венский и Австрийский Иларион в сослужении настоятеля Собора протоиерея Владимира Тыщука и клирика собора иерея Радослава Ритича.Согласно завещанию, похоронен рядом с родителями в Москве на Даниловском кладбище; надпись на могильной плите: «Сергей Аверинцев, чтец» . Совмещая пристальный интерес к тексту с универсальной эрудицией и литературно-критической аналитичностью, исследовал различные пласты европейской, в том числе христианской, культуры — от античности до современности, сделав ряд оригинальных историко-литературных и теоретических открытий (статьи «Филология» в «Краткой литературной энциклопедии» , т. 7, М., 1972; «Новый Завет» , «Теизм» , «Теократия» , «Христианство» , «Эсхатология» и мн. др. в «Философской энциклопедии» , тт. 4, 5, М., 1967, 1970; «Архетипы» , «Христианство» и др. в энциклопедии «Мифы народов мира» , М., 1987—1988; монография «Поэтика ранневизантийской литературы» , 1977, защищена в качестве докторской диссертации; многочисленные статьи, посвящённые греческой, латинской и ближневосточной словесности и эстетике); переводы древних (в том числе византийских, латинских и сирийских) и современных авторов (в основном с немецкого языка — Фридриха Гёльдерлина, Германа Гессе, Георга Тракля), статьи в энциклопедиях и научных изданиях об Освальде Шпенглере, Жаке Маритене, Карле Густаве Юнге и Йохан Хейзинге, главы в коллективных трудах «История Византии» , «История всемирной литературы» и др., концептуальные статьи-обзоры «На перекрёстке литературных традиций» , 1973.
В острой полемике «неославянофилов» и «неозападников» отвергал крайности обеих позиций, выдвигая, в своеобразном наследовании учению Августина Блаженного, тезис о будущем христианстве как нравственном сопротивлении меньшинства. Имел особое пристрастие к Честертону.Писал также религиозные стихи. «Основа поэзии Аверинцева — неколебимость Божьего слова и неприкосновенность непостижимых разумом тайн» (Вольфганг Казак).