Рони Блэкли родилась в Айдахо в семье инженера Рональда Блэкли и его супруги Кэрол. Её детство и юности прошли на западном побережье США, где она окончила среднюю школу. После обучения в Стэнфордском университете Блэкли отправилась в Нью-Йорк и поступила в Джульярдскую школу.
В мире шоу-бизнеса она стартовала в качестве певицы, выпустив в начале 1970-х несколько музыкальных альбомов.
В 1975 году состоялся её кинодебют в чёрной комедии «Нэшвилл» , где она исполнила роль певицы Барбары Джин. Её первая же роль принесла актрисе номинации на «Оскар» , «Золотой глобус» , «Грэмми» и «BAFTA» , хотя ни одну из этих премий она в итоге не получила.
В 1979 году актриса вышла замуж за режиссёра Вима Вендерса, но брак оказался неудачным и распался двумя годами позже.Дальнейшие роли Рони Блэкли пришлись на низкобюджетные кинофильмы и эпизодические появления на телевидении. Исключением для неё стала роль Мардж Томпсон, матери главной героини в культовом триллере Уэса Крейвена «Кошмар на улице Вязов» в 1984 году.
В 1988 году Рони Блэкли родила дочь, после чего завершила свою кинокарьеру.
В 2009 году был выпущен её альбом авторской песни «River Nile» , вдохновением для записи которого послужила её поездка в Египет.